Nasceu em Leningrado, atual São Petersburgo, então União Soviética.
Seu pai, Mikhail, e seu avô Vasiliy eram padres ortodoxos russos.
Em 3 de abril de 1969, tomou os votos monásticos e foi ordenado hierodiácono em 7 de abril e hieromonge em 1 de junho. Em 1970, graduou-se na Academia Teológica de Leningrado, onde foi mantido como professor de teologia dogmática e assessor do inspector da academia.
Em 12 de setembro de 1971, Cirilo tornou-se arquimandrita.
Entre 1974 e 1984, foi reitor da Academia e Seminário Espiritual de Leningrado.
Em 1976, Cirilo foi consagrado Bispo de Vyborg. Em 1977, tornou-se arcebispo. Desde 1978, ele foi o gerente de paróquias do patriarca na Finlândia.
Em 1978, Cirilo foi nomeado vice-presidente, e em novembro de 1989, presidente do Departamento das Relações Externas do Patriarcado de Moscou e membro permanente do Santo Sínodo.
Em 1991, tornou-se metropolita.
Em 6 de dezembro de 2008, o dia após a morte do Patriarca Aleixo II de Moscou, o Santo Sínodo elegeu-o locum tenens do trono patriarcal.
Foi eleito patriarca em 27 de janeiro de 2009, no Conselho Local da Igreja Ortodoxa Russa, e empossado durante uma liturgia na Catedral de Cristo Salvador de Moscou em 1 de fevereiro de 2009.
Graduado no seminário Holy Trinity (EUA).
Foi ordenado diácono em 26 de outubro de 2014 por Sua Eminência Leônidas, bispo da Argentina, do Brasil e da América do Sul.
Foi ordenado presbítero em 25 de janeiro de 2015 por Sua Eminência Leônidas, bispo da Argentina, do Brasil e da América do Sul.
É o pároco da Missão Ortodoxa da Proteção da Mãe de Deus.